Daarbij vertegenwoordigde hij de stad in de Staten van Holland. Bovendien adviseerde hij Willem van Oranje bij lokale jurische kwesties.

Van Oldenbarnevelt was een groot bewonderaar van Willem en hij lobbyde er voor om hem Graaf van Holland en Zeeland te maken. Als soeverein vorst van de gewesten zou Willem namelijk veel meer macht krijgen, ook in de strijd tegen de Spanjaarden. Maar zover zou het niet komen. Op 10 juli 1584 werd van Oranje vermoord.

Na zijn dood hielp van Oldenbarnevelt Prins Maurits (1567-1625), de zoon van Willem van Oranje, in het zadel. In 1585, op zijn 18e verjaardag, kreeg Maurits de titel van stadhouder van Holland en Zeeland. Later kreeg hij er ook Gelderland, Utrecht en Overijssel bij. Hiermee begon de lange samenwerking tussen de jonge Maurits en Van Oldenbarnevelt.

Maurits was de grote militaire aanvoerder die stad na stad veroverde op de Spanjaarden. En Van Oldenbarnevelt had de bestuurlijke macht in handen.

Landsadvocaat
In 1586 werd Johan van Oldenbarnevelt landsadvocaat én raadspensionaris van Holland. De landsadvocaat was formeel slechts een woordvoerder maar van Oldenbarnevelt breidde de functie uit; alle besluiten en stukken gingen voortaan langs hem. Bovendien werd de Staten-Generaal het hoogste bestuursorgaan in plaats van de Raad van State. Ook hier had hij voordeel bij want de landsadvocaat had zitting in de Staten-Generaal. Op die manier kon hij zijn macht en invloed verder uitbreiden; niemand kon meer om hem heen.

Maurits en Van Oldenbarnevelt
Maar in 1600 veranderde de situatie. Van Oldenbarnevelt en de Staten-Generaal wilden opnieuw ten oorlog tegen de Spanjaarden omdat de handelsvloot van de Republiek last had van piraten in Duinkerken. Maurits vond de risico´s te groot en was er pertinent op tegen. Toch ging hij overstag en de bekende Slag bij Nieuwpoort in dat jaar was het gevolg. Maurits overwon maar het hoofddoel van de aanval, het uitschakelen van de Spaanse kapers, werd niet bereikt.

Na Nieuwpoort kwam het nooit meer goed tussen Maurits en Van Oldenbarnevelt. Toen de landsadvocaat ook nog eens meewerkte aan het Twaalfjarig Bestand (de wapenstilstand tussen Spanje en Nederland), verslechterde de relatie nog verder.  

Religie
Een religieuze kwestie zou een finale breuk betekenen tussen de jonge edelman en zijn vaderlijke adviseur. Aan het begin van de zeventiende eeuw ontstaat er in Nederland een nieuwe godsdienststroming onder de Leidse hoogleraar Arminius. Zij noemen zich remonstranten en hingen een minder dogmatische variant van het calvinisme aan. Hier tegenover stonden de contra-remonstranten onder leiding van de hoogleraar Gommarus. Maurits was bang dat de remonstrantse leer zou leiden tot de verzwakking van de kerk en dat dat weer zou leiden tot een terugkeer naar het katholicisme en de Spanjaarden. Van Oldenbarnevelt koos echter de zijde van de remonstranten.  

 
Meer info:

• Over de Slag bij Nieuwpoort op de site van Het museum van de vaderlandse geschiedenis.
• B. Knapen, De man en zijn staat. Johan van Oldenbarnevelt 1547-1619. (Amsterdam 2005).
• G. H. Janssen, Het stokje van van Oldenbarnevelt, (Hilversum 2000)
• Eén van de wandelstokken (stokske) van Van Oldenbarnevelt is te zien in het Rijksmuseum aan de Hofvijver in Den Haag.
  
• Andere relieken van Van Oldenbarnevelt op een rijtje.